Die Geschichte weist aus, dass bereits um 200 n. Chr. die Römer zum Schutze der Donaugrenze Noricums zumindestens einen Wachturm stehen hatten.
Am 7. Jänner 1049 stiftete auf Veranlassung seiner Gemahlin Agnes v. Poitou, Kaiser Heinrich III. ein Weltpriesterkollegiatstift zu Ehren der hl. Märtyrerin Margarete. Nach der Legende dieser Märtyrerin wurde um ca. 1238 das noch im Original erhaltene berühmte Margaretenfenster eingebaut; es stellt das Leben dieser Heiligen in einem der ältesten Kirchenfenster Mitteleuropas dar.
Das Kollegiatstift umfasste damals die Pfarren Ardagger Markt, Ardagger Stift, Kollmitzberg, Stephanshart und Zeillern. Es wurde von Pröbsten geleitet und mit der landesfürstlichen Erklärung am 12. Jänner 1782 von Kaiser Josef aufgehoben. Seit dieser Zeit wird Stift Ardagger als normale Pfarre geführt, der Status Titularprobst wird an verdiente Priester der Diözese St. Pölten verliehen.
Zum Pfarrverband Ardagger gehört seit September 2011 neben den Pfarren Stift Ardagger, Kollmitzberg und Stephanshart auch die Pfarre Markt Ardagger.